La Société Française d’Ecologie et d’Evolution (SFE2) vous propose ce regard de Bruno Corbara, Professeur d’Ecologie à l’Université de Clermont-Ferrand, sur l’écologie et le comportement social d’organismes ‘chimères’, les vers de Roscoff.

Ce ‘regard’ est une version légèrement modifiée de l’article du même auteur paru dans le numéro de décembre (n°30) de la revue ESpèces.

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Le manège solaire des vers de Roscoff

par Bruno Corbara,

Maître de Conférences à l’Université Clermont-Auvergne

Article publié également dans le n°30 de la revue ESpèces (décembre 2018),
édité par Céline Breton pour ESpèces et par Anne Teyssèdre pour la SFE2

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Mots clés : Ecologie, biologie marine, symbioses, photosymbiose, adaptation, comportement social, invertébrés, algues
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« Chacune est guidée par la trace visqueuse de celle qui la précède.
Mais que la meneuse croise la trace de la dernière et elles sont prises au piège. »

Frank Herbert (1920-1986), Les fabricants d’Eden.

Introduction

Certains organismes qui vivent en groupe produisent parfois, lorsqu’ils se déplacent collectivement, des mouvements rotatoires. De telles “rondes” ont été observées chez des êtres très divers, allant des bactéries jusqu’aux poissons. Si elles sont parfois accidentelles et peuvent avoir (surtout lorsqu’elles durent) des conséquences négatives (voir l’encadré : “Des rondes qui tournent mal”), les rondes animales peuvent aussi être bénéfiques pour leurs participants. Pour un banc de poissons, tourner en rond peut ainsi être une façon efficace de se défendre collectivement contre certains prédateurs. Tout récemment, Nigel Franks et ses collaborateurs de l’université de Bristol en Angleterre – avant tout des spécialistes du comportement des fourmis – ont découvert que de telles rondes avaient un effet positif chez de minuscules ‘vers’ marins fort éloignés de leurs hyménoptères favoris…

Des vers photosynthétiques ?

Colonies de vers de Roscoff (Symsagittifera roscoffensis) sur l’estran, marée descendante.
(Cliché Xavier Bailly, Station Biologique de Roscoff, équipe Modèle Marins Multicellulaires)

Pour observer ces êtres singuliers, il suffit de se rendre à marée basse dans la partie plutôt haute de l’estran sur certaines plages du littoral de l’Atlantique ou de la Manche. À la surface du sable encore gorgé d’eau, ils se manifestent par leur intense couleur vert bouteille et par l’odeur caractéristique qu’ils dégagent. L’observateur distrait y verra de banals amas d’algues filamenteuses ; en examinant à la loupe, il constatera qu’il s’agit d’agrégats de petits vers mobiles.

Ces bestioles, de filiation systématique encore mal définie (1), appartiennent à l’espèce Symsagittifera roscoffensis plus communément désignée par le nom de “Ver de Roscoff”. Ces deux appellations honorent une bourgade côtière du Finistère qui, entre autres, est bien connue des biologistes marins pour sa station de recherche : c’est précisément au sein de celle-ci que ces vers ont été décrits et étudiés -initialement en tant que plathelminthes- dès la fin du XIXe siècle.

La couleur des vers de Roscoff – dont on sait aujourd’hui qu’ils sont présents sur les côtes de toute l’Europe (peut-être même du monde entier) – a très tôt intrigué les zoologistes. Ces derniers ont découvert qu’elle était due à la présence, dans les cellules de l’épiderme des vers, d’algues chlorophylliennes microscopiques, un individu pouvant en “héberger” jusqu’à 25 000. L’activité photosynthétique des algues, qui appartiennent à l’espèce Tetraselmis convolutae, fournit aux vers l’essentiel de leurs apports nutritifs (sucres et acides aminés), d’où la nécessité pour ces “animaux-plantes” de s’exposer aux rayons du soleil.

(1) : Longtemps considérés comme des vers plats (plathelminthes), auxquels ils ressemblent notamment par leur absence de cavité générale interne (coelome), ces petits ‘vers’ Symsagittifera roscoffensis et leur famille sagittiferidae sont aujourd’hui classés parmi les xenacoelomorphae, une lignée d’animaux à symétrie bilatérale d’origine très ancienne, encore mal définie (proche ou partie des deutérostomiens ?) mais distincte en tout cas de celle des plathelminthes (qui à l’instar des mollusques et des insectes sont des protostomiens) (note de l’éditrice).

Cache-cache et farandoles

On sait depuis longtemps que les vers de Roscoff migrent au gré du rythme des marées : à marée basse, ils occupent la mince pellicule d’eau qui persiste en surface ou les éventuelles petites mares temporaires et profitent alors de la lumière solaire ; dès que la mer monte, ils s’enfoncent rapidement dans le sable, échappant ainsi à une dispersion loin du rivage.

Ronde de S. roscoffensis au laboratoire
(cliché N. Franks)

Au-delà de ce déplacement vertical cyclique, les vers de Roscoff sont aussi caractérisés par des mouvements collectifs réalisés à la surface du sable. Ceux-ci peuvent parfois générer des rondes : c’est ce que Nigel Franks et ses collaborateurs ont découvert, d’abord en laboratoire, puis sur une plage de l’ile de Guernesey (Franks et al. 2016). Pour les chercheurs anglais, les vers de Roscoff présentent une forme simple de “socialité”. Disposés en grand nombre dans un bassin avec de l’eau, ils manifestent une forte attractivité les uns envers les autres. À l’issue d’une première suite d’interactions, ils constituent rapidement des petites “flottilles” qui se déplacent dans la même direction (Sendova-Franks et al, 2018). Au fur et à mesure que de nouveaux individus se joignent au mouvement, ces flottilles forment parfois des rondes de plus en plus denses qui, selon les cas, tournent dans un sens ou dans l’autre. Les rondes se densifient par l’arrivée de nouveaux vers qui poussent les premiers participants vers le centre du vortex.

Qu’apportent ces rondes aux vers de Roscoff ? Elles leur procureraient tout d’abord une protection efficace contre d’éventuels prédateurs. En effet les vers, ou plus précisément leurs microalgues symbiotiques, produisent un composé chimique, le diméthylsulfoniopropionate (DMSP), à l’origine de leur odeur caractéristique ; l’agrégation de nombreux individus induit une forte concentration locale de DMSP, ce qui aurait un effet répulsif pour de nombreux organismes. On ne connait d’ailleurs pas de prédateurs aux vers de Roscoff.

Un cordon de vers de Roscoff (S. roscoffensis) s’organise autour d’un galet rond, sur une plage de Guernesey
(cliché N. Franks).

Chacun sa place au soleil

Par ailleurs, on sait que les vers excrètent un mucus qui leur évite la dessiccation et qui, également, favoriserait une bonne absorption de la lumière par leurs algues symbiotiques. Les vers produisent collectivement, par accumulation progressive de mucus, un “biofilm” continu sur la zone où se forme leur ronde. Ce biofilm permet aux milliers de vers impliqués dans une ronde de mieux se déplacer en glissant sur une surface ainsi relativement stabilisée par rapport au sable sous-jacent et beaucoup moins rugueuse. De plus, pour les chercheurs anglais, du fait de leurs déplacements permanents, les vers reçoivent chacun, sur toute la durée d’une marée basse, une quantité d’énergie lumineuse équivalente. Étant donné l’hétérogénéité du milieu, ils en auraient reçu chacun une quantité différente s’ils étaient restés immobiles.

Depuis leur découverte, les a priori peu charismatiques vers de Roscoff sont devenus des célébrités dans le monde des biologistes et des modèles d’étude de la symbiose entre algues et animaux, y compris en France, dans le cadre de l’enseignement des sciences de la vie, à travers (notamment) un kit pédagogique qui leur est dédié. Alors que, dans la station de biologie marine, des biologistes en devenir observent ces animaux-plantes au microscope, sur le sable d’une plage voisine, au rythme des marées descendantes, des vers de Roscoff s’assemblent et coopèrent le temps d’une ronde, profitant au mieux de la lumière du soleil.

 


Des rondes qui tournent mal

File de processionnaires du pin Thaumetopoea pityocampa (cliché Lamiot/CC)

Dans la sixième série de ses Souvenirs entomologiques parue en 1899, Jean-Henri Fabre décrit comment, chez la processionnaire du pin (Thaumetopoea pityocampa), les chenilles peuvent former une file indienne qui se referme sur elle-même et générer une ronde dont elles peuvent ne plus ressortir. Dans son style très imagé, l’écrivain-entomologiste rapporte au jour le jour et sur toute une semaine, comment ce manège insensé aboutit à une issue fatale pour ses protagonistes.

Dans les années quarante, Théodore Schneirla, moins connu du public français mais spécialiste incontesté de “psychologie animale” et auteur d’Études sur les fourmis légionnaires du Panama, relate comment des rondes peuvent également se mettre en place chez ces redoutables insectes sociaux. Le chercheur américain a observé ce phénomène sur le terrain, mais aussi au laboratoire où il rapporte qu’une telle ronde dura près de deux jours (Schneirla, 1944). Chez les processionnaires et les fourmis légionnaires, les rondes qui résultent de l’intersection accidentelle (ou provoquée expérimentalement) d’individus d’une tête de colonne et de leurs suiveurs, sont nettement contre-productives. Si elles peuvent durer et prendre une “tournure” – c’est le cas de le dire – dramatique, c’est parce que, chez ces deux espèces d’insectes, le mouvement est guidé par une trace chimique attractive -ou phéromone de piste- laissée sur le sol par les individus (ainsi que par des stimuli tactiles, dans le cas des processionnaires) : il est difficile de s’extraire d’un tel manège !


 

Dessin de Florine Corbara  (repris du n°30 d’ESpèces)

 

Remerciements
Un grand merci à Nigel Franks et Ana Sendova-Franks pour leur collaboration.

 

Bibliographie

Franks N. R. et al., 2016 – “Social behaviour and collective motion in plant-animal worms”, Proceedings of the Royal Society B 283, p. 20152946 (doi : 10.1098/rspb.2015.2946).

Schneirla T. C., 1944 – “A unique case of circular milling in ants, considered in relation to trail following and the general problem of orientation”, American Museum Novitates 1253, p. 1-26 (doi : 10.1.1.174.1490).

Sendova-Franks A. B., N.R. Franks et A. Worley, 2018 – “Plant-animal worms round themselves up in circular mills on the beach”, Royal Society Open Science 5 (doi : 10.1098/rsos.180665).


Article publié également dans le n°30 de la revue ESpèces, édité par Cécile Breton (pour ESpèces) et Anne Teyssèdre (pour cette plateforme de la SFE2).

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