La Société Française d’Ecologie et d’Evolution (SFE2) vous propose ce regard d’Etienne Danchin sur la transmission sociale des préférences sexuelles, explorée chez la Drosophile Drosophila melanogaster.

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Que nous apprend la minuscule mouche du fruit
sur la culture animale?

par Etienne Danchin, Directeur de Recherche CNRS émérite
au Laboratoire Evolution & Diversité Biologique à Toulouse

Article édité par Anne Teyssèdre

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Mots clés :  Comportement sexuel, apprentissage social, culture, évolution,
préférences sexuelles, sélection sexuelle, Drosophyla melanogaster.
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Une étude récemment publiée dans Science montre que la petite mouche du fruit Dropophila melanogaster peut transmettre culturellement ses préférences sexuelles (Danchin et al. 2018). En d’autres termes et d’une manière pour le moins surprenante, les capacités cognitives de cette espèce semblent suffisantes pour faire émerger des traditions locales durables en matière de préférence sexuelle. Au-delà de cette conclusion étonnante, cette étude propose une véritable trousse à outils pour explorer la culture animale chez n’importe quelle espèce et suggère que le processus culturel a probablement participé à l’évolution d’un spectre d’espèces bien plus vaste et sur des périodes bien plus longues qu’envisagé jusqu’à ces recherches.

Culture animale

Bien connue et abondamment étudiée chez les humains, la transmission culturelle de préférences et comportements individuels est fortement suggérée chez de nombreuses autres espèces animales, notamment de primates et d’oiseaux, par l’existence d’une variation comportementale persistante et non attribuable à des différences génétiques ou écologiques entre populations. Les exemples classiques de ce type de comportement sont assez variés. Un des plus anciens concerne l’utilisation par des mésanges en Angleterre des bouteilles de lait comme source de nourriture. En effet, autrefois dans ce pays le laitier déposait tous les matins une bouteille de lait sur le perron de ses clients. Ces derniers ont rapidement constaté que la capsule en aluminium qui bouchait les bouteilles était souvent percée lorsqu’ils la récupéraient. Il est alors apparu que des mésanges (de plusieurs espèces) avaient découvert la possibilité de percer le couvercle en feuille d’aluminium et mangeaient ensuite la crème du lait très énergétique qui surnage en haut de la bouteille. Ce comportement est apparu en plusieurs endroits puis s’est rapidement propagé à l’ensemble de la Grande Bretagne, probablement par apprentissage social (i.e., observation et imitation) et diffusion de cette nouvelle technique alimentaire dans les populations de mésanges. D’autres comportements très probablement transmis socialement ont été décrit chez les macaques japonais, les chimpanzés, des cétacés, la corneille de Nouvelle Calédonie, des perroquets néo-zélandais, etc.

Fig.1 : Hôtes fréquents de nos parcs et jardins, les mésanges bleues (en haut à gauche sur cette photo) et charbonnières (au centre) adoptent toutes sortes de techniques pour exploiter les ressources alimentaires mises à leur disposition – ou pas ! – par les humains. Comment se propagent ces comportements et techniques, dans les populations ? (Cliché Anne Teyssèdre)

Cependant, tout aussi intéressants qu’ils soient, ces patrons de variations ne suffisent pas à démontrer que cette variation est due à une transmission sociale de comportement entre individus au sein d’une population. Seule une approche centrée sur les mécanismes de transmission peut permettre d’affirmer que ces patrons résultent effectivement d’une transmission culturelle des comportements via un l’apprentissage social, c’est-à-dire un apprentissage basé sur l’observation du comportement d’autres membres de la population. L’apprentissage social est depuis longtemps étudié chez un grand nombre d’organismes incluant tous les groupes de vertébrés et quelques espèces d’arthropodes.

Pour avancer sur cette question de l’existence de transmissions culturelles, il nous fallait donc étudier si les propriétés des apprentissages sociaux mis en évidence sont susceptibles de faire émerger à l’échelle d’une population d’individus une similarité de comportement dans une situation donnée, similarité intra-population que l’on appellera alors tradition. C’est l’objet de cette étude publiée dans la revue Science et portant sur la petite mouche du fruit.

Soutenue par le LabEx TULIP, une équipe rassemblant des chercheurs et étudiants du laboratoire évolution & Diversité Biologique (EDB) et du Centre de Recherche sur la cognition animale (CRCA), dont Guillaume Isabel et moi-même, a disséqué les mécanismes de d’apprentissage social chez Drosophila melanogaster pour tester si celui-ci peut ou non faire émerger un processus culturel ailleurs que chez les quelques espèces de primates, de cétacés et d’oiseaux connues pour leurs grandes capacités cognitives.

Les critères de l’apprentissage social

Nous avons appliqué à la minuscule mouche du fruit une nouvelle définition de la culture animale qui, au lieu de se limiter à décrire les patrons de variations comportementales entre populations naturelles, se focalise plutôt sur l’étude au laboratoire des mécanismes de transmission sociale en eux-mêmes. Cette définition demande de tester cinq propriétés de l’apprentissage social, chacune déjà discutée dans la littérature comme étant nécessaires à l’émergence de traditions culturelles persistantes au cours des générations.

Le premier critère semble évident: il faut bien entendu que le trait comportemental soit appris socialement, c’est-à-dire appris suite à l’observation d’autres membres de la même population. Nous avions déjà montré dans plusieurs publications que c’était bien le cas pour les préférences sexuelles des femelles chez la drosophile (voir la bibliographie en fin d’article).

En effet, après avoir observé —dans un dispositif expérimental ad hoc— le comportement d’une femelle ‘démonstratrice’ choisissant librement entre un mâle de type morphologique A et un mâle de type B pour s’accoupler, une femelle (dite ‘observatrice’) montre par la suite un biais de préférence en faveur des mâles du type choisi pendant la démonstration. Dans le cas de cette étude, les types morphologiques (phénotypes) utilisés étaient totalement artificiels car il s’agissait de mâles que nous poudrions soit en vert soit en rose. Cette forme d’apprentissage social est appelé mate-copying, ce qui peut se traduire par copiage du choix du partenaire. Il a été documenté chez des mammifères (humains inclus), des oiseaux, des poissons et une espèce d’insecte, la mouche du fruit (références ci-dessus).

Fig.2 : Scène d’accouplement de drosophiles, observée par deux femelles. (Le mâle choisi est poudré de vert) (© D. Duneau)

Sur la base de cette remarquable capacité —pour une mouche dont le cerveau est 10 millions de fois plus petits que le cerveau humain— nous avons imaginé cinq expériences qui nous ont permis de conclure que l’apprentissage social des préférences sexuelles remplit les cinq critères permettant d’affirmer que celles-ci peuvent être transmises culturellement entre générations. Ainsi, nos expériences ont montré que les préférences d’accouplement des femelles de Drosophile pour un type de mâles peuvent être apprises socialement (critère 1), sont transmises des plus vieux vers les plus jeunes (critère 2), sont mémorisées sur de longues périodes (critère 3), sont en faveur de tout mâle du même type (critère 4), et ceci de manière conformiste (critère 5).

Pour ce dernier critère, nous avons inventé un nouveau dispositif expérimental, appelé hexagone, constitué d’une arène centrale depuis laquelle des femelles observatrices peuvent voir dans les six compartiments périphériques six femelles démonstratrices en train de choisir entre un mâle de types A et un mâle de type B pour l’accouplement. Nous avions des techniques nous permettant de manipuler le niveau de majorité pour un mâle donné, réalisé par les femelles démonstratrices dans les compartiments périphériques. Dans ces expériences, la majorité variait de 60% (3 choix sur 5) à 100% (6 sur 6). Résultat: après avoir observé le choix des femelles démonstratrices dans les compartiments périphériques, les femelles observatrices ont montré le même biais de préférence pour le mâle du type qui était le plus fréquemment choisi par les six femelles démonstratrices, indépendamment du niveau de majorité réalisé pendant les démonstrations (soit de 60% à 100%).

Nous avons ensuite effectué dans des hexagones une véritable expérience de chaîne de transmission (de préférences sexuelles) dans laquelle les six observatrices (ou ‘élèves’) d’un pas de la chaine devenaient les six démonstratrices (ou ‘professeures’) du pas de transmission suivant, et ainsi de suite (cf. Fig.3). Une sorte de jeux du « téléphone arabe » chez les drosophiles. Nous avons constaté que la majorité de 100% (6 sur 6) pour un type de mâle (A ou B) instaurée au premier pas de chacune des 36 chaines de transmission effectuées, initiait une chaîne beaucoup plus longue qu’espéré par chance. [Le nombre observé de chaines de transmission ayant atteint le huitième pas sans changement de majorité était 142 fois plus élevé que prédit par le seul hasard].

Fig.3 : Dispositif expérimental (dit ‘hexagone’) d’étude de la transmission sociale des critères de choix sexuel, chez les femelles drosophiles. Le compartiment central est celui de démonstration (choix du partenaire entre deux mâles, par une femelle ‘démonstratrice’), les six compartiments périphériques sont d’observation (par six femelles ‘observatrices’). (© D. Duneau)

Ensuite, pour analyser la potentialité que l’apprentissage social que nous avions documenté puisse produire à l’échelle de la population une préférence collective durable, nous avons construit un modèle mathématique simple de ce protocole expérimental en simulant le choix du type de mâle au sein d’une population de taille donnée. Nous avons alors constaté qu’avec six femelles démonstratrices et six femelles observatrices impliquées à chaque pas, les simulations reproduisaient très précisément les résultats des chaînes de transmission expérimentales. Fort de cette validation expérimentale du modèle nous avons alors exploré dans quelle mesure cet apprentissage social pouvait favoriser l’émergence de préférences collectives durables pour un type de mâle donné, à l’échelle des populations, c’est-à-dire dans quelle mesure cet apprentissage social pouvait faire émerger des traditions locales persistantes au cours des générations de mouches.

Nous avons constaté que les caractéristiques du mate-copying de la Drosophile peuvent en effet conduire à l’émergence de traditions locales durables le long de chaines de transmission populationnelles. Dans certaines circonstances —par exemple dès que les populations atteignent une certaine taille, ou lorsque le taux de copiage est du même ordre que celui effectivement observé— ces chaînes pouvaient potentiellement persister sur des milliers de générations de drosophiles. Ces simulations ont aussi montré à quel point le conformisme d’apprentissage social (le fait de se comporter comme la majorité des congénères observés) est important pour qu’émergent des traditions à l’échelle de la population.

Au-delà du fait que cette étude suggère que le processus culturel puisse exister même chez de toutes petites mouches, cette étude soulève plusieurs points importants pour le fonctionnement de l’évolution en général: le lien entre sélection sexuelle et culture d’une part, et la question des pressions de sélection qui ont abouti à l’émergence du conformisme dans l’apprentissage des préférences sexuelles d’autre part.

Sélection sexuelle et traditions culturelles

Ainsi, la mouche du fruit aurait toutes les capacités cognitives pour permettre l’émergence de traditions culturelles persistantes, telles que préférer un type de mâles à un autre à l’échelle d’une population. Les femelles d’une population pourraient alors collectivement préférer les mâles d’un certain type, et celles d’une autre population préférer les mâles d’un autre type, et ceci de manière indépendante d’une éventuelle différence de qualité entre les différents types de mâles. Il apparait donc que la transmission culturelle des préférences sexuelles interfère fortement avec le processus de sélection sexuelle, cette forme de sélection identifiée par Charles Darwin (1859, 1871) qui résulte du choix des partenaires de reproduction potentiels par les membres de l’autre sexe.

La théorie de la sélection sexuelle prédit qu’en général ce sont les femelles qui constituent le sexe ‘choisisseur’ et qui donc exercent une forte pression de sélection sur les mâles par le truchement de leurs préférences sexuelles. Cependant, d’une manière générale, dans tous ces raisonnements, les choix des femelles d’une même population sont considérés comme étant indépendants les uns des autres. Classiquement, leurs préférences sexuelles sont supposées codées génétiquement et donc non influencées par celles des autres femelles. On ignore donc dans tous ces raisonnements toute influence sociale, alors qu’en parallèle il existe une abondante littérature accumulée depuis fin des années 1990, montrant l’existence du mate-copying et son effet sur l’acquisition des préférences sexuelles.

Fig.4 : Quelle transmission sociale des critères de choix du partenaire, chez les humains ? (Cliché Anne Teyssèdre)

Or cet effet est fortement amplifié dans le cas d’une transmission culturelle des préférences sexuelles, qui peut conduire une majorité des femelles d’une population à préférer un seul type de mâles, qui sera alors fortement sélectionné au détriment de tous les autres types. Tant que l’on considérait que le processus culturel est limité à un tout petit nombre d’espèces, cela ne posait pas de problème majeur. Mais, notre étude chez la drosophile suggère la possibilité d’une transmission culturelle des préférences sexuelles chez un invertébré, ce qui impliquerait que le processus culturel puisse être bien plus courant que l’on ne le pensait.

Si la transmission culturelle des choix sexuels conduit à l’adoption d’une même préférence sexuelle par la majorité des femelles d’une population et la transmission de cette préférence collective sur de nombreuses générations, cela devrait fortement amplifier le processus de sélection en faveur des mâles du phénotype préféré dans la population. Cela pourrait enclencher un très fort processus de spéciation, c’est-à-dire de différenciation d’une population au départ homogène en deux populations qui petit à petit divergent au point de ne plus échanger de gènes, soit par divergence comportementale comme par exemple des préférences sexuelles incompatibles, soit à plus long terme à cause d’incompatibilités de toutes sortes entre les individus appartenant aux deux populations différenciées.

Fisher, culture et sélection sexuelle

En amont de ces considérations sur l’interaction entre sélection sexuelle et culture, se pose la question de l’origine évolutive du conformisme lui-même. En effet, comme le conformisme est central pour faire émerger un processus culturel non lié à un avantage sélectif (qui se traduit à l’échelle d’une population par un biais comportemental, biais collectif que l’on appelle tradition), il y a lieu de se poser la question de l’origine de ce type de comportement.

En fait, un simple raisonnement permet de comprendre l’origine du conformisme dans un contexte de choix du partenaire sexuel. Imaginons une population avec seulement deux types de mâles, les mâles de types A et B, et imaginons qu’une majorité des femelles dans une population donnée préfère les mâles de type A. Imaginons maintenant une jeune femelle qui accède à la maturité et qui pour se reproduire doit choisir un mâle.

Vu la situation simple que nous avons imaginée, cette jeune femelle ne peut se reproduire qu’avec un mâle de type A ou un mâle de type B. Supposons qu’elle soit indifférente au choix majoritaire et qu’elle se reproduise avec un mâle de type B. Si le type du mâle est transmis de père en fils, ses fils seront à priori de type B; et comme dans la population les femelles préfèrent les mâles de type A, les fils de cette femelle seront alors fortement contre sélectionnés. De même pour les petits fils et ainsi de suite. La conclusion c’est que dans une telle situation une femelle capable de choisir de faire engendrer sa descendance par un mâle du type qui est préféré par la majorité des femelles de la population aura un avantage évolutif majeur. Les femelles devraient donc développer la capacité de détecter une majorité et de s’y conformer.

Il pourrait donc y avoir une forte pression de sélection en faveur des femelles qui s’apparient avec les mâles du type qui est préféré par la majorité de la population femelle, i.e. qui sont conformistes dans le choix de leur partenaire sexuel. Outre le fait que cela suggère que l’on puisse s’attendre à ce que le conformisme de préférence sexuelle des femelles soit relativement courant chez les animaux, il est évident que, comme nous l’avons vu ci-dessus, ce phénomène culturel a le potentiel de fortement amplifier la sélection sexuelle.

Un point important, cependant, est que le raisonnement ci-dessus ne dit rien sur l’existence de différences initiales dans la qualité des mâles des différents types. Ce phénomène peut s’enclencher même si initialement les types de mâles ne diffèrent pas en terme de niveau d’adaptation à leur environnement. C’est la préférence collective des femelles qui augmente l’aptitude (ou fitness) des mâles préférés par rapport aux autres mâles. C’est toute la force de la sélection sexuelle.

Ce type de raisonnement avait été formulé dans des termes différents mais équivalents par le généticien Ronald Fisher en 1930. Il est d’ailleurs convenu de l’appeler le « processus d’emballement de Fisher ».

Fig.5 : Parade d’un tétra des armoises (Centrocercus urophasianus) mâle dans une arène de reproduction ou ‘lek’ (Idaho, USA). Dès la fin des années 1920, le biologiste anglais Ronald A. Fisher a exploré les conditions de l’évolution génétique des caractères sexuels secondaires outrés -tels le plumage et les sacs gulaires des mâles de cette espèce– via la sélection sexuelle. Désigné sous le nom d’hypothèse « du fils sexy » (sexy son hypothesis), par P.J. Weatherhead et R.J. Robertson en 1979, son modèle d’emballement a inspiré de nombreuses recherches depuis 40 ans. (Cliché Bob Wick, BLM, Wikimedia commons; légende AT ).

Conclusion

En conclusion, nous proposons que de tels processus de transmission culturelle puisent conduire (ou au moins contribuer) à la formation de nouvelles espèces, et donc à la diversification des espèces et des lignées, dans tous les groupes zoologiques présentant des capacités d’apprentissage aussi développées que celles que nous documentons chez la mouche du fruit. Plus généralement, comme le dernier ancêtre commun des insectes et des mammifères remonte à environ 700 millions d’années, cette étude élargit grandement le spectre taxonomique du processus culturel et suggère que, contrairement à ce qui est habituellement admis, l’hérédité culturelle a dû affecter l’évolution des espèces d’un très grand nombre d’espèces et probablement sur de vastes périodes géologiques.

Remerciements

Merci à Anne (Teyssèdre) pour ses relectures, conseils et suggestions.

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Bibliographie

Danchin E., S. Nöbel, A. Pocheville et al., 2018. Cultural flies: conformist social learning in fruit flies predicts long-lasting mate-choice traditions. Science, 30 novembre 2018. DOI: 10.1126/science.aat1590.

Darwin C., 1859. On the origin of species by means of natural selection. John Murray, London.

Darwin C., 1871. The descent of man and selection in relation to sex. John Murray, London.

Fisher R.A., 1930. The genetical theory of natural selection. Clarendon Press, Oxford.

Autres articles de l’équipe ‘Culture et sélection sexuelle chez D. melanogaster’ :

Dagaeff A.-C., Pocheville, A., Nöbel, S., Loyau, A., Isabel, G. & Danchin, É., 2016. Drosophila mate copying correlates with atmospheric pressure in a speed learning situation. Animal Behaviour 121, 163-174.

Danchin E., Nöbel S., Pocheville A. et al., 2018. Cultural flies: conformist social learning in fruit flies predicts long-lasting mate-choice traditions. Science, 30 novembre 2018. DOI: 10.1126/science.aat1590.

Germain M., Blanchet S., Loyau A. & Danchin É., 2016. Mate-choice copying in Drosophila melanogaster: Impact of demonstration conditions and male–male competition. Behavioural Processes 125, 76-84.

Loyau A., Blanchet S., Van Laere P., Clobert J. & Danchin É., 2012. When not to copy: female fruit flies use sophisticated public information to avoid mated males. Scientific Reports 2, 768-774.

Loyau A., Cornuau J.H., Clobert J. & Danchin É., 2012. Incestuous sisters: mate preference for brothers over unrelated males in Drosophila melanogaster. Plos One 7, e51293.

Mery F., Varela S.a.M., Danchin E. et al., 2009. Public versus personal information for mate copying in an invertebrate. Current Biology 19, 730-734.

Monier M., Nöbel S., Isabel G. & Danchin É., 2018. Effects of a sex ratio gradient on female mate-copying and choosiness in Drosophila melanogaster. Current Zoology 64, 251-258.

Nöbel S., Allain M., Isabel G. & Danchin E. (2018) Mate-copying in Drosophila melanogaster males. Animal Behaviour 141, 9-15.

Nöbel S., Danchin É. & Isabel G., 2018. Mate-copying of a costly variant in Drosophila melanogaster females. Behavioral Ecology 29, 1150-1156.

Voir aussi:

Bordenave V., 2018. Chez les mouches aussi, l’idéal masculin est une construction culturelle

Herzberg N., 2019. Singes, Baleines, Oiseaux…L’Homme n’a pas le monopole de la culture

Mediavilla D., 2018. Las preferencias sexuales de las moscas indican que tienen cultura

Morin H., 2019. Les découvertes vertigineuses de 2019

Schembri F., 2018, from Science. Even fruit flies succumb to cultural dating pressures:

Vignieri S.N., 2018. Trendsetting flies. Science, 362, 1014.

Whiten A., 2018. Culture and conformity shape fruitfly mating. Science, 362, 998-999.

Regards connexes, sur l’écologie et l’évolution du comportement:

(Comportement animal dont humain, bactérien..)
https://www.sfecologie.org/tag/comportement/


Article édité et mis en ligne par Anne Teyssèdre.

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